En la actualidad, la patología conocida como Huanglongbing (HLB) está considerada como la más destructiva que puede afectar a los cítricos. La enfermedad nunca ha sido detectada en Europa. Sin embargo, el triózido responsable de la transmisión de la forma africana, Trioza erytreae Del Guercio, 1918 sí está presente, aunque no ampliamente distribuido: en Madeira y Azores, en las Islas Canarias y, desde 2014, en algunos municipios de Galicia y en los alrededores de Oporto (Portugal).

Rosa Pérez-Otero, J. Pedro Mansilla. Estación Fitopatolóxica do Areeiro. Deputación de Pontevedra.

España es el mayor productor de cítricos de la Unión Europea y quinto en el mundo con una producción anual superior a 5 millones de toneladas durante la última década según datos del Instituto Valenciano de Investigaciones Agrarias (IVIA). Con este precedente, es obvia la repercusión que puede tener la detección en nuestro país de plagas y/o enfermedades de cuarentena sobre estas especies.

En la actualidad, la patología conocida como Huanglongbing (HLB), anteriormente denominada greening disease, está considerada como la más destructiva que puede afectar a los cítricos (Bové, 2006).

Huevos de Trioza erytreae y nifa en sendas oquedades.

Se trata de una de las más de veinte enfermedades de las plantas causadas por bacterias floemáticas que no han podido ser cultivadas en laboratorio por lo que, mediante técnicas moleculares, se ha identificado a tres especies de Candidatus Liberibacter sp. como los organismos asociados a sus síntomas en el mundo: Ca. Liberibacter asiaticus, Ca. Liberibacter americanus y Ca. Liberibacter aficanus (Sechler et al., 2009). Los vectores de estos patógenos son dos especies de insectos homópteros: Diaphorina citri en Asia y América, y Trioza erytreae en África (Bové, 2006).

Los síntomas de HLB no son específicos y pueden confundirse, entre otras, con algunas carencias nutricionales. Sin embargo, cierta sintomatología, como los moteados asimétricos en las hojas, la deformación de los frutos que desarrollan más un lado, el eje central asimétrico, la inversión de color (el color de maduración se inicia en la zona del pedúnculo y no en la opuesta) o el aborto de semillas sí son característicos, aunque no siempre coexisten en el mismo árbol. Además, los frutos procedentes de árboles infectados no pueden destinarse al consumo en fresco o al procesado debido al significativo incremento de la acidez y a su sabor amargo (Polek et al., 2007).

Por otra parte, los árboles afectados presentan un aspecto debilitado, brotaciones decoloradas, escasa masa foliar, caída de frutos y un debilitamiento progresivo. La bacteria ocasiona la muerte de las plantas infectadas en pocos años.

La enfermedad nunca ha sido detectada en Europa (Cabi, 2014). Sin embargo, el triózido responsable de la transmisión de la forma africana, Trioza erytreae Del Guercio, 1918 sí está presente, aunque no ampliamente distribuido: en Madeira y Azores (Tumminelli et al., 2006), en las Islas Canarias (desde 2002 –González Hernández, 2003–) y, desde 2014, en algunos municipios de Galicia y en los alrededores de Oporto (Portugal) (Pérez-Otero et al., 2015).

Aunque la presencia de cítricos en Galicia y el norte de Portugal es limitada y son habitualmente huertos familiares con pocos árboles, la aparición del insecto en la Península constituye una amenaza potencial para las regiones citrícolas productoras, por lo que es imprescindible adoptar medidas para evitar su difusión y reducir sus poblaciones.

Lógicamente estas medidas conllevan el compromiso de todos los implicados (Administración, viveristas, comercializadores, etc.) y también de la población en general. De hecho, si bien se ha sugerido la hipótesis de que el insecto haya llegado a las Canarias gracias a las corrientes de los vientos alisios procedentes de Madeira (González Hernández, 2003), se desconoce cuál puede ser el origen de su aparición tanto en Galicia como en el norte de Portugal, aunque no puede descartarse que haya sido a través de material vegetal infestado, ya sea en forma de planta o de fruta con hojas y parte de ramillo adheridos.

Sintomatolología, características biológicas y ecología

El síntoma más característico de la presencia de Trioza erytreae es la existencia de pequeños abultamientos en el haz de las hojas que corresponden con oquedades en el envés donde se encuentran las ninfas.

Síntoma inicial de la psila africana.

En un estado muy incipiente del ataque puede ser complicada su detección ya que, como hemos visto en las prospecciones que estamos llevando a cabo, en un árbol puede haber sólo muy pocas hojas afectadas y con únicamente dos o tres abultamientos en todo el limbo, por supuesto sin clorosis. Además, como las colonias se centran en las hojas más tiernas de los brotes de los cítricos, al principio pueden quedar enmascarados por los síntomas producidos por el minador de hojas Phyllocnistis citrella o por áfidos.

En todo caso, observando con detenimiento el envés pueden llegar a verse, en las oquedades, las ninfas: ovales y comprimidas dorsoventralmente, oscilan desde un color amarillento hasta un tono ámbar-anaranjado, verde oscuro o marrón, manteniendo siempre sus característicos filamentos céreos marginales.

Ya cuando la densidad poblacional es elevada, pueden verse ninfas también en el haz, y las hojas aparecen retorcidas, con un aspecto rizado y con clorosis, por lo que la detección es muy sencilla. Además, en estas condiciones pueden observarse los adultos, verdosos al principio y marrón oscuro al final, de hasta 4 mm de longitud, y con alas largas y transparentes. Los adultos presentan una buena capacidad de vuelo (aspecto importante para su dispersión) y saltan cuando se sienten amenazados.

El triózido se ve muy favorecido por la brotación de los árboles, puesto que se alimenta únicamente de tejidos jóvenes y tiernos, por lo que los flujos de crecimiento de las plantas huésped condicionan la actividad del insecto. También la puesta de huevos se estimula con la brotación. Por el contrario, son limitantes para su desarrollo las localizaciones muy calurosas y secas, con temperaturas medias diarias por encima de 32^oC y humedades relativas del orden del 30% (Aubert, 1987).

Para el desarrollo de las ninfas, Catling (1973) refiere un umbral mínimo de temperaturas medias diarias de 10-12^oC. En este sentido, en los meses de enero y febrero de 2015 hemos visto cómo en varios puntos de Galicia con presencia del triózido las temperaturas no alcanzaban ese umbral y sin embargo continuaba la evolución de los estados ninfales, aunque más lentamente y con menor presencia en los cítricos afectados.

En condiciones favorables (temperaturas suaves y humedad suficiente) Trioza erytreae no presenta diapausa y completa entre siete y ocho generaciones anuales, aunque en zonas de baja altitud y climas más cálidos, con temperaturas en verano altas, pueden reducirse a menos de tres generaciones (Aubert, 1987).

Deformación y rizado de hojas por Trioza erytreae.

T. erytreae es una especie muy fecunda: las hembras pueden poner hasta 2.000 huevos a lo largo de su vida, con un período de preoviposición que oscila entre 6-7 días a 14-15^oC, y 3-5 días a 24-26^oC, aunque estos períodos pueden alargarse en ausencia de brotes en los árboles. El tiempo de desarrollo de huevo a adulto se ve muy condicionado por las temperaturas, con valores extremos de 22 y 62 días (Van Der Berg, 1990).

La longevidad de las hembras se sitúa en torno a 80 días, algo menos para los machos, aunque puede incrementarse en ausencia de brotes tiernos, por lo que en estas condiciones se alarga el período en que podrían adquirir la bacteria si se alimentan de un árbol infectado. De hecho, se admite que los primeros adultos que alcanzan un árbol en primavera tienen la más elevada capacidad de infección (Aubert, 1987).

Todas las especies de la familia Rutaceae son susceptibles de sufrir los ataques de esta plaga, tanto las que se cultivan por sus frutos, como los cítricos, como las que tienen un interés más ornamental. Entre los cítricos, Citrus limon, C. medica y C. aurantiifolia son los más sensibles, aunque los demás también son huéspedes habituales (Aubert, 1987). La causa de esta mayor sensibilidad probablemente esté en que estas especies presentan mayor número de brotaciones que otros cítricos (Van Der Berg, 1990).

Detección temprana y control, una forma de evitar el HLB

La primera medida que se debe tomar ante una amenaza fitosanitaria de estas características es la prevención, limitando o impidiendo el movimiento de vegetales sin control y guardando todas las precauciones posibles incluso en el transporte y manejo de los sometidos a inspección: el insecto tiene la capacidad de volar, y por tanto de dispersarse de forma natural, al menos 1,5 km ayudado por el viento, y probablemente a mayor distancia ante episodios de vientos fuertes (Bové, 2006), pero la dispersión puede ser muy superior con el comercio o el tránsito de material vegetal.

También se debe tener especial cuidado cuando haya movimientos de cualquier tipo de producto vegetal desde zonas donde ya se haya detectado Trioza erytreae, pues prácticas relativamente habituales como son utilizar el viaje de retorno de los camiones, o los propios viajes de particulares, pueden ser “aprovechados” por el insecto.

Actuar lo antes posible para detectar la posible presencia del homóptero e integrar diferentes medidas es la forma más eficaz de controlarlo. Debido a que en los climas más benignos su actividad puede mantenerse prácticamente todo el año, el seguimiento debe ser continuo aunque con un período crítico centrado en los períodos de brotación de los cítricos (y otras especies sensibles), que es el momento en que habrá picos de población (Bové, 2006).

Detección y seguimiento de T. erytreae

Antes de la primavera deben iniciarse las prospecciones de detección de síntomas y/o signos del insecto (agallas y huevos u otros estados de desarrollo) e instalarse trampas amarillas para la captura de adultos.

Colonia de Trioza erytreae en el envés de la hoja.

Las trampas deben colocarse a la altura de la copa preferiblemente en árboles de la periferia de las parcelas (los adultos los colonizarán antes), y deben vigilarse cuidadosamente, ya que a simple vista los adultos de T. erytreae podrían confundirse con otros insectos similares (áfidos por ejemplo) que potencialmente se pueden capturar en la misma trampa. Debido a esta posibilidad, es interesante comparar los resultados del trampeo con la densidad de agallas de ninfas en las hojas: un promedio de 40 a 50 agallas por m² indica una población alta (Aubert, 1987).

En cuanto al muestreo de detección de síntomas, las observaciones deben dirigirse hacia los brotes jóvenes y tiernos, e iniciarse también a partir de los márgenes de la parcela. Tanto en el caso de las trampas como en el de localización de síntomas, no descuidar otras plantas sensibles que tengan un uso eminentemente ornamental.

Control de T. erytreae

Si la detección de T. erytreae ha sido temprana, pueden reducirse las poblaciones retirando y eliminando los brotes afectados. También al principio de la infestación las trampas amarillas pueden servir de medio de control para capturar y matar adultos que de otro modo accederían al árbol.

Brote con síntomas de Trioza y Phyllocnistis citrella.

En cuanto al control químico, los tratamientos deben iniciarse tan pronto se localice la presencia del insecto, es decir, no existe un umbral de tratamiento establecido debido a la gravedad de la enfermedad que transmite. En todo caso, debido a la correlación existente entre las brotaciones y la densidad población, no se deben descuidar las intervenciones cuando coincidan aquellos períodos, en especial el de la primavera.

En España la única materia activa con registro específico para el control del insecto es tiametoxan 25%, aunque según los condicionamientos fitoterapéuticos del registro sólo se puede tratar después de la floración y realizar un tratamiento sin sobrepasar los 600 g/ha (en plantones hasta dos tratamientos a la dosis máxima sin sobrepasar los 300 g/ha). También hay que considerar que el plazo de seguridad en este caso es de 28 días, lo que puede limitar el momento de aplicación especialmente en las variedades con más de un período de fructificación.

Debido a estas restricciones, podrían utilizarse otros insecticidas registrados para  cítricos, sistémicos o de contacto (en este caso asegurarse de mojar bien el envés), alternando las materias activas para evitar resistencias.

De cara al futuro sería interesante plantearse el estudio de medidas de control alternativas o complementarias, como la lucha biológica. Desde que el insecto ha sido detectado en Galicia, en todos los puntos positivos se están tratando de localizar indicios de parasitismo o depredación en sus colonias, de momento sin resultados. En África se conocen varios parasitoides de ninfas, algún depredador y dos hongos entomopatógenos (Van Der Berg, 1990); de ellos, con Tamarixia dryi (Hymenoptera: Eulophidae) se ha obtenido un control eficaz en la isla Reunión (Bové, 2006).