La mayoría enfermedades de la parte aérea del olivar, bajo determinadas condiciones agronómicas y ambientales, se pueden controlar de forma óptima mediante una estrategia de gestión integrada, que requiere tratamientos químicos, especialmente productos cúpricos, en momentos estratégicos del ciclo biológico de estas enfermedades. Sin embargo, la necesidad de reducir el uso de fungicidas en el olivar junto a la intensificación del cultivo y el crecimiento del olivar ecológico hacen necesaria y urgente la búsqueda de alternativas de manejo sostenibles y respetuosas con el medio ambiente como el biocontrol. En el presente artículo se revisa el estado actual y las perspectivas futuras del control biológico de las enfermedades aéreas del olivar.

Antonio Trapero, Luis F. Roca, Rosa Segura, Francisca Luque, Joaquín Romero, Mª Carmen Raya, Ana López-Moral, Carlos Agustí-Brisach. Grupo Patología Agroforestal, Departamento de Agronomía, Unidad de Excelencia María de Maeztu 2020-2023, ETSIAM, Universidad de Córdoba.

El olivar es afectado por numerosas enfermedades que constituyen un factor limitante de la producción y calidad de la cosecha, pudiendo originar un debilitamiento general o incluso la muerte de los árboles (Trapero et al., 2017b). A las enfermedades tradicionales, como repilo, emplomado, antracnosis o tuberculosis, se han sumado algunas enfermedades nuevas, u otras ya existentes pero que han adquirido mayor relevancia en la actualidad, las cuales se consideran como emergentes (Trapero et al., 2017a). Entre ellas destacan dos enfermedades vasculares, la verticilosis causada por Verticillium dahliae y la marchitez bacteriana debida a Xylella fastidiosa, bien conocidas por la importancia real de la primera o potencial de la segunda, cuya emergencia se debe principalmente al desarrollo de sendos patotipos especialmente virulentos en olivo.

Otras enfermedades emergentes están asociadas con la intensificación y mecanización del cultivo, especialmente con el aumento de heridas en ramas y hojas asociado con la recolección, tal es el caso de la lepra, los chancros de ramas, o incluso la tuberculosis, que ha pasado a ser un factor limitante de primera magnitud en las plantaciones en seto.

Cuadro I

Actualmente, el manejo sostenible de las enfermedades se lleva a cabo mediante una estrategia de gestión integrada que incluye todas las medidas disponibles dejando los tratamientos químicos como última alternativa (Trapero, 2011). No obstante, el olivar es todavía muy dependiente de los fungicidas, principalmente de los compuestos de cobre, para el control de las enfermedades de la parte aérea, como repilo, emplomado, antracnosis o tuberculosis (Roca et al., 2017; cuadro I). La ne­cesaria reducción de los fungicidas cúpricos debida a la actual directiva de la UE, junto a la intensificación del cultivo y el crecimiento del cultivo ecológico, obligan a intensificar la búsqueda de alternativas biológicas a los tratamientos químicos, como el empleo de variedades tolerantes o resistentes, y la utilización de microorganismos o productos naturales (Trapero et al., 2012).

Con relación a la resistencia genética, las investigaciones de las últimas décadas han supuesto un notable avance en el conocimiento de la resistencia de variedades y genotipos de los programas de mejora frente a las principales enfermedades (Trapero et al., 2017b). En este sentido, cabe destacar que la resistencia genética está siendo la estrategia más eficaz contra la verticilosis y se prevé como la principal opción frente a la marchitez bacteriana. Sin embargo, en las enfermedades de la parte aérea, la resistencia genética apenas se utiliza como estrategia de control, aunque se han identificado cultivares con resistencia a cualquiera de ellas (Trapero et al., 2017b).

Foto 1. Aplicación de tratamientos biológicos en un olivar experimental.

Respecto al uso de microorganismos y productos naturales, re­cientemente ha habido notables avances en el control de la verticilosis (Mulero-Aparicio et al., 2019; Montes-Osuna y Mercado-Blanco, 2020; López-Moral et al., 2021), e incluso se es­tán evaluando formulados precomerciales para el control de la enfermedad en condiciones de campo (Mulero-Aparicio et al., 2020). Sin embargo, para las restantes en­fermedades y especialmente para las en­fermedades aéreas, que son las responsables del elevado gasto de fungicidas en el olivar, las alternativas biológicas son muy escasas hasta ahora (foto 1). En los últimos años, la necesidad de minimizar el im­pacto am­biental de los fungicidas, y es­pe­cialmente de los productos cúpricos, está impulsando la investigación sobre mé­­todos de control biológico basados en el uso de microorganismos antagonistas o productos de origen natural (Trapero, 2019).

En este ar­tí­culo se revisa brevemente el estado ac­tual y las perspectivas futuras del control biológico en sentido estricto, excluyendo la resistencia genética, de las principales enfermedades aéreas del olivar, con especial énfasis en las investigaciones propias y evaluaciones de productos realizadas en el Servicio de Diag­nóstico y Análisis Fi­to­patológicos (SeDAF) del grupo de in­ves­tigación Patología Agro­fo­restal (AGR-216) de la Universidad de Cór­doba (UCO).

Repilo

El repilo (foto 2), causado por el ascomiceto Venturia oleaginea, es la enfermedad más importante de las que afectan a la parte aérea del olivo y la principal responsable de la necesidad de tratamientos fungicidas en el olivar. Sin embargo, la buena eficacia de los tratamientos químicos utilizados en los momentos críticos de infección ha propiciado que no se hayan realizado estudios sobre otros métodos de con­trol alternativos o complementarios (Trapero et al., 2019). Por ello, en el grupo Patología Agroforestal de la UCO se iniciaron investigaciones sobre el control biológico del repilo (Segura y Trapero, 2001), cuyos resultados más significativos se resumen a continuación, aunque todavía no son de aplicación práctica en campo.

Foto 2. Hojas con síntomas de repilo causados por Venturia oleaginea.

Respecto a los microorganismos antagonistas, se ha evaluado el efecto de nu­merosos aislados fúngicos y bacterianos, procedentes de hojas de olivo, sobre la germinación de los conidios de V. oleaginea y sobre la infección en plántulas inoculadas artificialmente. De ellos, dos aislados bacterianos, uno identificado como Bacillus subtilis, y varios aislados fúngicos, principalmente de los géneros Alter­na­ria, Aureobasidium, y Phoma, redujeron la germinación de conidios y la infección de las plántulas en más de un 50% respecto a los testigos correspondientes, pero ninguno de estos aislados resultó eficaz en plantones de olivo en condiciones semicontroladas (Roca et al., 2009).

Asi­mis­mo, se han evaluado numerosos ex­tractos vegetales y productos comerciales a base de éstos, o bien compuestos co­merciales de cobre y de azufre. De ellos, diversos extractos vegetales (cítricos, lentisco, olivarda, romero, saúco o tomillo, e incluso el extracto de hojas del cultivar de olivo Frantoio resistente al repilo), así como varios compuestos comerciales de cobre o de azufre, han demostrado su eficacia frente a V. oleaginea, tanto in vitro como en plantones inoculados. Sin embargo, hasta ahora, no se ha podido confirmar la eficacia de estos productos en condiciones de infección natural en campo, posiblemente debido a la falta de una formulación adecuada de los mismos.

En algunos casos, el efecto de los mi­croorganismos o extractos vegetales pa­rece estar relacionado con la inducción de resistencia, ya que no son activos frente al patógeno y actúan en hojas que no han sido tratadas con dichos productos. Este fenómeno de inducción de resistencia sistémica en olivo ha sido también ob­servado para diversos fertilizantes y fitofortificantes comerciales, productos químicos orgánicos e inorgánicos, e incluso sa­les de co­bre, sobre todo con formulaciones de baja concentración, lo que abre nuevas perspectivas para el control del repilo (Roca et al., 2010; Nascimento-Silva et al., 2019).

En otros países olivareros, las investigaciones sobre control biológico del repilo son muy escasas. Tan solo se pueden re­señar dos trabajos sobre evaluación de bacterias antagonistas en condiciones con­troladas realizados en Jordania (Al-Khatib et al., 2010) y en Palestina (Salman et al., 2017) y uno sobre un formulado de aceite y harina de Brassica carinata realizado en Italia (Rongai et al., 2012). En este último caso, el formulado se estudió también en condiciones de campo resultando eficaz cuando se aplicó en cultivares poco susceptibles al repilo.

Emplomado

Foto 3. Hojas con síntomas de emplomado y defoliación causados por Pseudocercospora cladosporioides.

El emplomado del olivo (foto 3), causado por Pseu­do­cer­cos­pora cladosporioides, es una enfermedad ampliamente distribuida en todos los países olivareros, cuyo ciclo biológico y características epidémicas son similares al repilo. Asimismo, los tratamientos químicos contra el repilo son también eficaces contra esta enfermedad, por lo que no se han desarrollado otros mé­todos de control específicos para el em­­plomado (Agustí-Brisach et al., 2016), con la excepción de un sistema predictivo de los riesgos de infección que mejora la eficacia de los tratamientos químicos (Romero et al., 2020).

En consonancia con lo anterior, tampoco se han realizado estudios específicos sobre control biológico de esta enfermedad, aunque cabe es­perar que algunos de los productos seleccionados por su eficacia frente a repilo resulten también eficaces frente al emplomado.

Antracnosis

La antracnosis del olivo (foto 4), causada por varias especies de Colletotrichum, es también una enfermedad ampliamente distribuida en el mundo, originando podredumbre de los frutos (“aceituna jabonosa”), pésima calidad del aceite (“aceites colorados”) y desecación de las ramas afectadas. Los ataques de esta enfermedad son muy variables, siendo especialmente graves cuando concurren los tres factores determinantes de las epidemias: variedad de olivo susceptible (Hojiblanca o Arbequina; Picual es resistente), especie o cepa del patógeno muy virulenta y am­biente favorable (sobre todo otoño cálido y lluvioso). En las zonas donde estos tres factores concurren muy favorablemente, como el cultivo en seto de Arbequina en suelos ácidos de Portugal o del suroeste de España, se considera actualmente una enfermedad emergente, ya que los tratamientos fungicidas habituales no controlan satisfactoriamente la enfermedad en estas condiciones (Trapero et al., 2017a).

Foto 4. Frutos con síntomas típicos de antracnosis (aceituna jabonosa) y desecación de hojas causados por Colletotrichum spp.

Ante la falta de fungicidas eficaces y la preocupación del sector por las pérdidas ocasionadas por esta enfermedad, en el grupo de Patología Agroforestal se evaluaron numerosos microorganismos habitantes de las hojas de olivo y diversos productos naturales por su eficacia contra el patógeno o contra la enfermedad en condiciones controladas. En estos estudios destacaron dos especies bacterianas, Curtobacterium flaccufaciens y Paeni­ba­cillus polymyxa, y una cepa del hongo endofito Aureobasidium pullulans (Segu­ra, 2003), así como la escasa o nula eficacia de diversos extractos vegetales (Moral et al., 2018).

Posteriormente, se han realizado estudios similares por varios grupos de investigación en Argentina, Italia y Por­tu­gal, de­mostrando la eficacia en condiciones controladas de numerosos microorganismos, como especies bacterianas de los géneros Bacillus y Pseudomonas, diversos hongos endofitos y epifítos (A. pullulans, Fusarium spp., Tricho­der­ma spp.), varias levaduras y extractos vegetales (Nigro et al., 2018; Pesco et al., 2018; Martins et al., 2019). Sin embargo, la eficacia de todos estos productos en condiciones de campo todavía no ha sido demostrada, con la excepción de un compuesto comercial de azufre (Nigro et al. 2018) y un extracto de piel de granada (Pangallo et al., 2017), que resultaron efectivos cuando se aplicaron antes del de­sarrollo epidémico de la enfermedad.

Tuberculosis

La tuberculosis o verrugas del olivo (foto 5), causada por la bacteria Pseudomonas savastanoi pv. savastanoi, es la enfermedad del olivo conocida desde más antiguo y también la más estudiada. Aunque la bacteria puede estar presente como epifita en las hojas y brotes del olivo, la infección y el desarrollo del tumor requiere de la existencia de heridas. Estas heridas pueden ser causadas por factores naturales (heladas, granizo, daños de insectos o enfermedades), o bien por la actividad hu­mana (poda, recolección). Por ello, los nuevos sistemas de recolección con la utilización de peines, o de cosechadoras ca­balgantes en el caso del cultivo en seto, han supuesto un aumento considerable de las heridas en ramas y, en consecuencia, de la incidencia de la enfermedad. Si a ello se suma la alta susceptibilidad a la tuberculosis de las principales variedades em­pleadas en este sistema de cultivo (Ar­be­quina, Arbosana y Koroneiki) y el adelanto de la recolección por motivos agronómicos, que a su vez propicia temperaturas más favorables para el patógeno y un au­mento de heridas provocado por la mayor fuerza de retención del fruto, se obtiene un escenario extremadamente favorable para la enfermedad.

Foto 5. Ramas con tumores de la tuberculosis (Pseudomonas savastanoi pv. savastanoi).

Para el control de la tuberculosis sigue siendo fundamental la aplicación de productos cúpricos de forma preventiva para proteger las heridas, pero también se ha detectado cierta tolerancia de la bacteria al cobre en olivares que utilizan tratamientos cúpricos habitualmente (Roca et al., 2014). Esta tolerancia al cobre es un factor adicional responsable de la emergencia de la tuberculosis en sistemas intensivos del olivar y, particularmente, en el cultivo en seto.

La gran dependencia del cobre para el control de la tuberculosis ha propiciado la búsqueda de medidas de control alternativas, especialmente productos biológicos, en España y otros países olivareros de la cuenca mediterránea. En este sentido cabe destacar varias especies bacterianas endófitas de los géneros Bacillus y Pseu­do­monas, que han sido aisladas de raíces, hojas y tumores (Krid et al., 2010; Maldonado-González et al., 2013; Mina et al., 2020), así como productos naturales para cicatrización o protección de las heridas, incluidos polifenoles obtenidos de alperujo (Capasso et al., 1995; Pannucci et al., 2019). No obstante, aunque son nu­merosos los microorganismos y productos naturales con eficacia in vitro contra la bacteria, o en planta como protectores de las heridas, todavía no se dispone de ningún tratamiento con eficacia demostrada en campo.

Lepra y chancros de ramas

La lepra del olivo (foto 6), causada por el hongo Phlyctema vagabunda, y los chancros de ramas (foto 7), asociados con di­ver­sos hongos entre los que destaca so­bre todo la especie Neofusicoccum mediterraneum, son dos enfermedades prácticamente desconocidas hasta hace poco en España, que se han destacado recientemente como emergentes al afectar gravemente al olivar en ciertas condiciones de cultivo (Trapero et al., 2017a).

Foto 6. Seca de ramillas y chancros asociados con la lepra del olivo (Phlyctema vagabunda).

Al igual que la bacteria causante de la tuberculosis, se trata de patógenos dependientes de heridas cuyos ataques han aumentado recientemente debido al aumento de heridas asociadas con la intensificación y me­canización del cultivo, sobre todo por el uso de peines o cosechadoras cabalgantes para la recolección. Además de las he­ri­das, otras circunstancias que han fa­vorecido la emergencia de estos patógenos son la alta susceptibilidad de algunas variedades (ej. Gordal sevillana y N. mediterraneum) y la escasa o nula eficacia que presentan los tratamientos cúpricos habituales en el olivar frente a estos hongos (cuadro I). Aun­que en el olivar se dispone de fungicidas más eficaces contra estos patógenos, como productos sistémicos del grupo de los triazoles, la necesidad de medidas biológicas alternativas es muy patente.

Al tratarse de enfermedades nuevas, o que no tenían importancia anteriormente, no se ha desarrollado ninguna investigación sobre medidas de control alternativas a los fungicidas químicos. No obstante, se puede presuponer que los candidatos biológicos disponibles para evaluar deben ser abundantes, ya que son patógenos que afectan también a otros cultivos y el proceso de infección es muy limitado en el tiempo, al depender de las heridas, lo que facilitaría encontrar candidatos eficaces.

Conclusiones y perspectivas futuras

Foto 7. Olivo con seca de ramas y ramillas causadas por Neofusicoccum mediterraneum.

Como resumen de lo anterior, se citan los siguientes puntos:

1. Ante la reducción actual y prevista de fungicidas, existe una necesidad urgente de buscar alternativas biológicas para el control de las enfermedades aéreas en el olivar.
2. Para todas las enfermedades aéreas, a excepción de los chancros de ramas, se han seleccionado candidatos entre microorganismos y productos naturales que son efectivos en condiciones controladas.
3. La eficacia de estos candidatos en condiciones de campo no ha sido demostrada para ninguna de las enfermedades aéreas, con algunas excepciones que requieren confirmación en el caso del repilo y de la antracnosis.
4. Es urgente y prioritario potenciar las investigaciones sobre control biológico de las enfermedades aéreas del olivar en condiciones de campo. El grupo Pa­tología Agroforestal de la UCO está comprometido con esta línea de investigación y transferencia en colaboración con empresas de fitosanitarios y del sector oleícola en general.